天正3年（1575年）11月4日、信長は権大納言、11月7日に右近衛大将に叙任する。
11月28日、信長は1週間前に東美濃の要・岩村城を陥落させた嫡男・信忠に織田氏の家督ならびに美濃国・尾張国などの領地を譲って建前上隠居した。しかし、引き続き信長は織田氏の政治・軍事を執行する立場にあった。
天正4年（1576年）1月、信長自身の指揮のもと琵琶湖湖岸に安土城の築城を開始する。安土城は天正7年（1579年）に五層七重の豪華絢爛な城として完成した。天守内部は吹き抜けとなっていたと言われている。イエズス会の宣教師は「このような豪華な城は欧州にも存在しない」と母国に驚嘆の手紙を送っている。信長は岐阜城を信忠に譲り、完成した安土城に移り住んだ。信長はここを拠点に天下統一に邁進することとなる。
天正4年（1576年）1月、信長に誼を通じていた丹波国の波多野秀治が叛旗を翻した。さらに石山本願寺も再挙兵するなど、再び反信長の動きが強まり始める。これに対し信長は4月、明智光秀、荒木村重、塙直政を大将とした3万人の軍勢を大坂に派遣したが伏兵の襲撃にあって大敗を喫し、直政を始め1,000人以上が戦死した。
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大坂の織田軍は勢いづく本願寺軍の攻勢に窮して天王寺砦に立て籠もるが、本願寺軍はこれを包囲し、天王寺で織田軍は窮地に陥った。信長は5月5日に若江城に入り動員令を出したが、集まったのは3,000人ほどであった。しかし信長は5月7日早朝、その3,000人の軍勢を率いて自ら先頭に立ち、天王寺砦を包囲する本願寺軍1万5,000人に攻め入った。信長自身も負傷する激戦となったが、信長自らの出陣で士気が高揚した織田軍は、本願寺軍を撃破した（天王寺砦の戦い）。